Popularny Dudi barwy Feyenoordu Rotterdam reprezentował od 1996 roku, grywając wcześniej dla Concordii Knurów oraz Sokoła Tychy. Jako golkiper portowego zespołu wywalczył mistrzostwo kraju oraz Johan Cruijff Schaal. Swą bardzo dobrą grą ugrał wiele indywidualnych nagród, w tym Nederlandse Gouden Schoen. Jego postawa zaowocowała zainteresowaniem najlepszych europejskich klubów, takich jak Arsenal FC i Liverpool FC.

Po wielu spekulacjach i plotkach ostatecznie zawitał na Anfield Road, w drugą stronę zaś powędrował Sander Westerveld. Od 1998 roku Dudek na dobre rozpoczął również przygodę z reprezentacją Polski z którą wystąpił na Mistrzostwach Świata oraz Europy.Mimo że Dudek w Liverpoolu niemal od początku pełnił ważną funkcję, dopiero w 2005 roku stał się istnym zbawicielem i gwiazdą, gdy wyczyniał cuda w finale Ligi Mistrzów z AC Milan.

Wówczas The Reds przegrywali już 3-0, doprowadzili na 3-3 a w serii rzutów karnych Dudek zaprezentował swój taniec, który dziś znany jest jako 'Dudek dance'. Po tym sukcesie okazało się, że nad Jurka nadciągają czarne chmury, a wszystko ze względu na transfer Jose Manuela Reiny. W lipcu 2007 roku Dudek wyjechał na zasadzie wolnego transferu do Realu Madryt. Tam od początku pełni funkcję rezerwowego, oglądając plecy nietykalnego Ikera Casillasa.

20 lipca 2009 Dudi osiąga porozumienie z Królewskimi w sprawie przedłużenia kontraktu o kolejny rok. Dziesiątego marca 2010 wiele mówiło się, że były reprezentant negocjuje powrót do Feyenoordu. Nic jednak takiego nie miało miejsca i jego ostatnim klubem w karierze ostatecznie był Real. W 2017 roku Dudek został zaproszony przez Feyenoord i wręczył drużynie mistrzowską paterę.