Urodzony 19 października 1996 roku w Groningen Jeremiah St. Juste od najmłodszych lat był związany z piłką nożną. Swoją przygodę z futbolem rozpoczynał w lokalnym SV Marum, gdzie stawiał pierwsze kroki i rozwijał podstawowe umiejętności. W 2007 roku jego talent został dostrzeżony przez sc Heerenveen. To właśnie do akademii tego klubu trafił jako młody zawodnik i spędził tam zdecydowaną większość okresu swojej piłkarskiej edukacji. Na debiut w seniorskiej piłce St. Juste nie musiał czekać długo. Przełomowym momentem w jego karierze był 2015 rok, kiedy po raz pierwszy pojawił się w pierwszym zespole sc Heerenveen, rywalizującym wówczas w Eredivisie.
Młody defensor szybko przekonał do siebie sztab szkoleniowy i z czasem stał się ważnym elementem defensywy zespołu z Fryzji. W ciągu dwóch sezonów zanotował aż 64 występy ligowe, trzykrotnie wpisując się na listę strzelców. Regularna gra na najwyższym poziomie sprawiła, że St. Juste zaczął wzbudzać zainteresowanie większych klubów. W lipcu 2017 roku zdecydował się na kolejny krok w swojej karierze i podpisał kontrakt z Feyenoordem. Przeprowadzka do Rotterdamu okazała się ważnym etapem jego rozwoju. Obrońca szybko zaaklimatyzował się w nowym zespole, a w barwach Feyenoordu rozegrał 39 spotkań w Eredivisie, zdobywając w nich pięć bramek.
Pobyt na De Kuip przyniósł mu również pierwsze znaczące trofea w seniorskiej karierze. St. Juste wraz z Feyenoordem sięgnął po Puchar Holandii, a także dwukrotnie zdobył Superpuchar Holandii. Dobre występy w Rotterdamie sprawiły, że zainteresowanie jego osobą zaczęło rosnąć również poza granicami kraju. W 2019 roku defensor zdecydował się na wyjazd z Holandii i obrał kierunek niemiecki. Jego nowym klubem został 1. FSV Mainz 05, gdzie spędził kolejne trzy sezony. Gra na boiskach Bundesligi pozwoliła mu zebrać kolejne doświadczenia i zmierzyć się z wymagającym stylem niemieckiego futbolu. Następny rozdział kariery St. Juste rozpoczął w 2022 roku.
Wówczas przeniósł się do Portugalii, podpisując kontrakt ze Sportingiem CP. W Lizbonie występował zarówno w rozgrywkach krajowych, jak i na arenie europejskiej, stając się częścią zespołu walczącego o najważniejsze trofea. Jego pobyt w Sportingu przypadł na niezwykle udany okres w historii klubu. W sezonach 2023/24 oraz 2024/25 Sporting sięgał po mistrzostwo Portugalii, a w 2025 roku dołożył do tego krajowy puchar. Tym samym St. Juste wzbogacił swoją kolekcję trofeów o kolejne znaczące sukcesy, tym razem na portugalskich boiskach. W styczniu 2026 roku nadszedł moment, na który szczególnie czekali kibice Feyenoordu. St. Juste ponownie związał się z klubem z Rotterdamu, wracając na De Kuip jako wolny zawodnik.
Tym samym po kilku latach spędzonych w Niemczech i Portugalii defensor ponownie założył koszulkę Feyenoordu. Jego drugi pobyt w Rotterdamie został zabezpieczony kontraktem obowiązującym do czerwca 2027 roku.
